花铃在觉醒成为“神之领域”的继承者后，与和音、九条等人继续守护着世界的平衡。第二季开篇，一个名为“混沌之翼”的神秘组织突然出现，其成员操控着被称为“暗之碎片”的力量，试图封古代遗迹中的禁忌力量“潘多拉之盒”。花铃在与混沌之翼的首次交锋中，发现对方的首领竟与和音的家族有着千丝万缕的联系。
随着调查深入，花铃逐渐揭开和音的身世之谜：他实为百年前“神之领域”守护者的后裔，而混沌之翼的首领正是他失踪多年的兄长——为复活母亲而被黑暗力量侵蚀的九条和也。和也认为只有释放潘多拉之盒的力量才能逆转时空，为此他不惜吸收暗之碎片，导致自身力量失控。
在学校的文化祭活动中，混沌之翼发动突袭，花铃为保护朋友被迫召唤更强的“雅典娜之翼”，却因力量过载陷入昏迷。和音在守护花铃的过程中，唤醒了体内沉睡的“阿波罗之力”，两人的力量产生共鸣，暂时击退敌人。与此同时，花铃的好友梨香意外觉醒为“阿尔忒弥斯”的容器，成为混沌之翼的下一个目标。
为阻止和也打开潘多拉之盒，花铃与伙伴们前往位于雪山深处的古代神殿。在神殿底层，众人发现和也已将暗之碎片融合，化为巨大的暗影魔物。花铃在和音、梨香的协助下，以“爱与勇气”为钥匙，唤醒了潘多拉之盒中潜藏的“希望之力”，净化了和也体内的黑暗。和也恢复神智后，道出母亲当年为封印暴走的力量牺牲自己的真相，兄妹终于和。
最终，潘多拉之盒被重新封印，混沌之翼的残余势力溃散。花铃与和音在神殿前许下约定，继续以守护者的身份守护世界。故事，花铃在梦中见到了百年前的自己与和音的前世，暗示着两人跨越时空的宿命羁绊。日常的校园生活恢复平静，但神之领域的秘密仍未全揭开，新的冒险在等待着他们。