时间来到现代，主角山姆·维特维奇大学毕业，却陷入找工作的低谷。他与新女友卡莉相恋，生活看似平静，实则暗流涌动。与此同时，霸天虎在威震天的暗中策划下逐渐复苏，他们通过入侵人类网络，发现了月球残骸的秘密，并锁定了御天敌和能量柱——这些能量柱是开启“空间桥”的关键，能将赛博坦星传送至地球轨道。
汽车人在擎天柱的带领下，与美国国家航空航天局合作，将御天敌和能量柱带回地球。擎天柱试图唤醒昔日领袖，却不知这是御天敌早已布下的陷阱：原来御天敌因赛博坦毁灭而心灰意冷，他与威震天达成协议——用地球作为重建赛博坦的“地基”，代价是人类沦为奴隶。苏醒后的御天敌立刻背叛汽车人，释放了被囚禁的霸天虎成员，并夺走全部能量柱。
人类高层被御天敌的谎言蒙蔽，认为汽车人带来了战争，决定将他们驱逐出地球。擎天柱为证清白，带领汽车人登上飞船离开，却遭遇霸天虎袭击，飞船坠毁，汽车人“全员阵亡”的消息传开。然而，这是汽车人与人类盟友的计策——他们假死潜伏，暗中准备反击。
霸天虎随即发动总攻，芝加哥成为主战场。震荡波带着巨型钻探兽摧毁城市，能量柱在城内阵列激活，空间桥开启，赛博坦星的残骸开始向地球逼近。卡莉被反派人类迪伦劫持，山姆为救女友深入险境，与汽车人并肩作战。关键时刻，擎天柱驾驶飞船残骸空降芝加哥，汽车人全员集结，与霸天虎展开终极对决。
战斗中，御天敌凭借强大实力压制擎天柱，甚至砍断他的右臂。危急时刻，威震天因不满御天敌独揽大权，从背后偷袭重伤御天敌。擎天柱抓住机会，用御天敌的审判之剑将其斩杀，随后终结了奄奄一息的威震天。随着最后一根能量柱被摧毁，空间桥关闭，赛博坦残骸化为流星坠落，地球危机除。
硝烟散尽，山姆与卡莉在废墟中相拥，汽车人成为人类的守护者。这场横跨月球与地球的战争，最终以汽车人的胜利告终，但赛博坦的毁灭与重生之愿，仍在宇宙中留下尽回响。