446-447集《被封印的西式窗户》：瑛佑展现出对血液的特殊反应，暗示其与黑衣组织的潜在联系。柯南通过他对姐姐的描述，初步推断其可能与水怜奈有关联。
主线剧情关键节点 462-465集《黑衣组织的影子》系列：瑛佑回忆起父亲作为CIA探员的身份，同时黑衣组织成员开始调查水怜奈的弟弟。此阶段瑛佑的行动直接推动FBI与柯南的协作计划。484-485集《黑色照片的去向》：通过调查父亲遗物，瑛佑确认水怜奈就是自己的姐姐本堂瑛海。柯南在此过程中全掌握瑛佑的真实身份。
红黑系列高潮参与 491-504集《红与黑的碰撞》系列：瑛佑全程参与FBI的保护计划，在医院对决篇中主动配合柯南演场戏，成功迷惑琴酒。其险些被组织灭口的情节成为系列重要转折点。507-508集《卡拉OK包房的死角》：瑛佑在临别前试探柯南是否为工藤新一，得到肯定答复后远走美国加入证人保护计划，成角色阶段性使命。
特别篇与回忆登场 779集《绯色的序章》：在冲矢昴与安室透的对手戏中，通过柯南的回忆片段短暂登场，侧面交代水怜奈在组织的后续状况。瑛佑的出场集数虽集中在2007-2009年间的动画剧情，但通过CIA家族背景的设定，成为串联起黑衣组织、FBI与柯南三方势力的关键枢纽，其角色推动作用在《名侦探柯南》主线进程中具有不可替代性。