故事中，野心勃勃的政府特务穆斯卡率领军队追捕希达，妄图利用飞行石找到拉普达，以其超古代科技统治世界。同时，空中海盗朵拉一族也觊觎飞行石的宝藏。希达与巴鲁为阻止灾难，驾驶飞机穿越风暴，踏上寻找拉普达的旅程。
随着冒险深入，拉普达的真相逐渐揭开：这座曾高度发达的文明，因过度依赖科技而忽视自然，最终被大地抛弃。当希达和巴鲁终于抵达悬浮于云海的拉普达时，发现城市核心并非冰冷的机械，而是一棵连接天地的巨树，根系中流淌着生命的力量。
穆斯卡夺取飞行石后激活了拉普达的武器系统，巨大的机器人开始摧毁地面。危急时刻，希达念出古老咒语，以牺牲科技文明为代价，让拉普达回归自然。最终，天空之城的残骸化作发光的种子，散落在大地，而希达与巴鲁则回到地面，守护着“唯有扎根大地，才能触摸天空”的真理。
影片通过拉普达的兴衰，揭示了科技与自然的失衡，也歌颂了纯真与勇气的力量。当巴鲁紧握希达的手从云端坠落时，飞行石绽放的光芒不仅照亮了坠落的轨迹，更映照着人类对文明本质的永恒思考。